Влияние погодных условий в течение постдиапаузного развития боярышницы aporia crataegi l. (lepidoptera: pieridae) на изменчивость жилкования крыльев

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Изучено влияние температуры воздуха и количества осадков в течение постдиапаузного развития преимагинальных стадий, а также размеров крыльев на встречаемость отклонений от нормального жилкования у имаго боярышницы Aporia crataegi. Проанализированы выборки, собранные в 2013–2022 гг. в природной популяции на юге Свердловской области. Показано, что встречаемость нарушений жилкования крыльев зависит от погодных условий во время развития гусениц и куколок весной и от размеров имаго. Некоторые варианты чаще встречаются в годы с холодной и дождливой весной, в то время как проявление других не зависит от погодных условий. Одни варианты нарушений жилкования чаще возникают у мелких имаго, другие, – наоборот, у крупных. Полученные результаты свидетельствуют о разной степени канализованности и чувствительности процессов развития жилок крыльев боярышницы к влиянию факторов окружающей среды.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

И. А. Солонкин

Институт экологии растений и животных УрО РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: igorsolonkin@yandex.ru
Россия, Екатеринбург

Е. Ю. Захарова

Институт экологии растений и животных УрО РАН

Email: igorsolonkin@yandex.ru
Россия, Екатеринбург

А. О. Шкурихин

Институт экологии растений и животных УрО РАН

Email: igorsolonkin@yandex.ru
Россия, Екатеринбург

Список литературы

  1. Mirth C.K., Shingleton A.W. Coordinating development: how do animals integrate plastic and robust developmental processes? // Front. Cell Dev. Biol. 2019. V. 7. Art. 8.
  2. Alves A.N., Oliveira M.M., Koyama T. et al. Ecdysone coordinates plastic growth with robust pattern in the developing wing // eLife. 2022. V. 11. Art. e72666.
  3. Nijhout H.F., Grunert L.W. The cellular and physiological mechanism of wing-body scaling in Manduca sexta // Science. 2010. V. 330. № 6011. P. 1693–1695.
  4. Chauhan N., Shrivastava N.K., Agrawal N., Shakarad M.N. Wing patterning in faster developing Drosophila is associated with high ecdysone titer and wingless expression // Mech. Dev. 2020. V. 163. Art. 103626.
  5. Mirth C.K., Saunders T.E., Amourda C. Growing up in a changing world: environmental regulation of development in insects // Annu. Rev. Entomol. 2021. V. 66. P. 81–99.
  6. McKenna K.Z., Tao D., Nijhout H.F. Exploring the role of insulin signaling in relative growth: a case study on wing-body scaling in Lepidoptera // Integr. Comp. Biol. 2019. V. 59. № 5. P. 1324–1337.
  7. Brakefield P.M., Frankino W.A. Polyphenisms in Lepidoptera: Multidisciplinary approaches to studies of evolution and development // Phenotypic plasticity of insects: mechanisms and consequences / Eds. Whitman D.W., Ananthakrishnan T. N. Enfield: Science Publ., 2009. P. 337–368.
  8. Simpson S.J., Sword G.A., Lo N. Polyphenism in insects // Curr. Biol. 2011. V. 21. № 18. P. R738–R749.
  9. Richard G., Jaquiéry J., Le Trionnaire G. Contribution of epigenetic mechanisms in the regulation of environmentally-induced polyphenism in insects // Insects. 2021. V. 12. № 7. Art. 649.
  10. Frazier M.R., Harrison J.F., Kirkton S.D., Roberts S.P. Cold rearing improves cold-flight performance in Drosophila via changes in wing morphology // J. Exp. Biol. 2008. V. 211. № 13. P. 2116–2122.
  11. Fraimout A., Jacquemart P., Villarroel B. et al. Phenotypic plasticity of Drosophila suzukii wing to developmental temperature: implications for flight // J. Exp. Biol. 2018. V. 221. № 13. Art. jeb166868.
  12. Rohner P.T., Roy J., Schäfer M.A. et al. Does thermal plasticity align with local adaptation? An interspecific comparison of wing morphology in sepsid flies // J. Evolution. Biol. 2019. V. 32. № 5. P. 463–475.
  13. Solensky M.J., Larkin E. Temperature-induced variation in larval coloration in Danaus plexippus (Lepidoptera: Nymphalidae) // Ann. Entomol. Soc. Am. 2003. V. 96. № 3. P. 211–216.
  14. Stoehr A.M., Goux H. Seasonal phenotypic plasticity of wing melanisation in the cabbage white butterfly, Pieris rapae L. (Lepidoptera: Pieridae) // Ecol. Entomol. 2008. V. 33. № 1. P. 137–143.
  15. Sourakov A. Temperature-dependent phenotypic plasticity in wing pattern of Utetheisa ornatrix bella (Erebidae, Arctiinae) // Trop. Lepid. Res. 2015. V. 25. № 1. P. 34–45.
  16. Шмальгаузен И.И. Факторы эволюции: теория стабилизирующего отбора. М.: Наука, 1968. 452 c.
  17. Vermeulen A.C. Elaborating chironomid deformities as bioindicators of toxic sediment stress: the potential application of mixture toxicity concepts // Ann. Zool. Fennici. 1995. V. 32. P. 265–285.
  18. Imasheva A.G., Loeschcke V., Zhivotovsky L.A., Lazebny O.E. Effects of extreme temperatures on phenotypic variation and developmental stability in Drosophila melanogaster and Drosophila buzzatii // Biol. J. Linn. Soc. 1997. V. 61. № 1. P. 117–126.
  19. Polak M., Tomkins J.L. Developmental instability as phenodeviance in a secondary sexual trait increases sharply with thermal stress // J. Evolution. Biol. 2012. V. 25. № 2. P. 277–287.
  20. Zhu X., Xu X., Zhou S. et al. Low temperature exposure (20оC) during the sealed brood stage induces abnormal venation of honey bee wings // J. Apicult. Res. 2018. V. 57. № 3. P. 458–465.
  21. Yablokov A.V., Eatin V. J., Pritikina L.N. Variability of wing venation of the dragonfly // Beitrage zur Entomologie. 1970. V. 5. № 6. P. 503–526.
  22. Орлов Л.М. Жилкование крыла златоглазки Chrysopa adspersa Wesm. (Chrysopidae, Neuroptera) как модель микроэволюционных исследований // Журн. общ. биол. 1975. Т. 35. № 6. С. 902–913.
  23. Фролов А.Н. Влияние характера питания на изменчивость жилкования крыла у бабочек кукурузного мотылька // Экология. 1983. Т. 14. №1. С. 87–88.
  24. Козлов М.В. Функциональная морфология крыльев и изменчивость их жилкования у низших чешуекрылых (Lepidoptera: Micropterigidae – Tischeriidae) // Журн. общ. биол. 1987. Т. 48. № 2. С. 238–247.
  25. Perfil’eva K.S. Wing venation anomalies in sexual individuals of ants (Hymenoptera, Formicidae) with different strategies of mating behavior // Entomol. Rev. 2000. V. 80. № 9. С. 1181–1188.
  26. Łopuch S., Tofilski A. The relationship between asymmetry, size and unusual venation in honey bees (Apis mellifera) // Bull. Entomol. Res. 2016. V. 106. № 3. P. 304–313.
  27. Eligül H., Koca A.Ö., Kandemir İ. Forewing deformations in Turkish honey bee populations // Uludag Bee Journal. 2017. V. 17. № 2. P. 72–81.
  28. Солонкин И.А., Захарова Е.Ю., Шкурихин А.О., Ослина Т.С. Классификация и закономерности проявления нарушений жилкования крыльев белянок (Lepidoptera: Pieridae) на примере боярышницы Aporia crataegi L. // Евразиатский энтомол. журн. 2017. Т. 16. № 6. С. 579–589.
  29. Gülmez Y. Teratology in the solitary wasp family Sphecidae (Insecta: Hymenoptera) // Biologia. 2019. V. 74. № 10. P. 1349–1357.
  30. Can İ. Wing venation abnormalities in the solitary wasp family Crabronidae (Insecta: Hymenoptera) // J. Entomol. Res. Soc. 2022. V. 24. № 2. P. 219–232.
  31. Ross K.G., Robertson J.L. Developmental stability, heterozygosity, and fitness in two introduced fire ants (Solenopsis invicta and S. richteri) and their hybrid // Heredity. 1990. V. 64. № 1. P. 93–103.
  32. Clarke G.M. Patterns of developmental stability of Chrysopa perla L. (Neuroptera: Chrysopidae) in response to environmental pollution // Environ. Entomol. 1993. V. 22. № 6. P. 1362–1366.
  33. Smith D.R., Crespi B.J., Bookstein F.L. Fluctuating asymmetry in the honey bee, Apis mellifera: effects of ploidy and hybridization // J. Evolution. Biol. 1997. V. 10. № 4. P. 551–574.
  34. Padró J., Carreira V., Corio C. et al. Host alkaloids differentially affect developmental stability and wing vein canalization in cactophilic Drosophila buzzatii // J. Evolution. Biol. 2014. V. 27. № 12. P. 2781–2797.
  35. Solonkin I.A., Zakharova E.Yu., Shkurikhin A.O. Wing venation abnormalities in the black-veined white Aporia crataegi L. (Lepidoptera, Pieridae): insight in terms of modern phenetics // Entomol. Rev. 2021. V. 101. № 6. P. 778–791.
  36. Tammaru T., Esperk T. Growth allometry of immature insects: larvae do not grow exponentially // Funct. Ecol. 2007. V. 21. № 6. P. 1099–1105.
  37. Grunert L.W., Clarke J.W., Ahuja C. et al. A quantitative analysis of growth and size regulation in Manduca sexta: the physiological basis of variation in size and age at metamorphosis // PlOS One. 2015. V. 10. № 5. Art. e0127988.
  38. Nijhout H.F., Cinderella M., Grunert L.W. The development of wing shape in Lepidoptera: mitotic density, not orientation, is the primary determinant of shape // Evol. Dev. 2014. V. 16. № 2. P. 68–77.
  39. Solonkin I.A., Shkurikhin A.O., Oslina T.S., Zakharova E.Y. Changes in the body size of black-veined white, Aporia crataegi (Lepidoptera: Pieridae), recorded in a natural population in response to different spring weather conditions and at different phases of an outbreak // Eur. J. Entomol. 2021. V. 118. P. 214–224.
  40. Куликов П.В., Золотарева Н.В., Подгаевская Е.Н. Эндемичные растения Урала во флоре Свердловской области. Екатеринбург: Гощицкий, 2013. 610 с.
  41. Rohlf F.J. TpsDig Version 2.32. 2021. URL: http://sbmorphometrics.org
  42. Rohlf F.J. TpsUtil Version 1.81. 2021. URL: http://sbmorphometrics.org
  43. Погода и климат. URL: http://www.pogodaiklimat.ru/monitor.php?id=28440
  44. Blunck H., Wilbert H. Der Baumweißling Aporia crataegi (L.) (Lep., Pieridae) und sein Massenwechsel // Zeitschrift für angewandte Entomologie. 1962. V. 50. № 1/4. P. 166–221.
  45. Тураев Н.С. Паразиты и их роль в подавлении массового размножения боярышницы // Труды Свердловского СХИ. 1964. Т. 11. C. 331–335.
  46. Надзор, учет и прогноз массовых размножений хвое- и листогрызущих насекомых в лесах СССР / Ред. Ильинский А.И., Тропин И.В. М.: Лесная промышленность, 1965. 524 с.
  47. Бабенко З.С. Насекомые-фитофаги плодовых и ягодных растений лесной зоны Приобья. Томск: Изд-во Томского ун-та, 1982. 270 с.
  48. Осипенко Т.И. Листогрызущие чешуекрылые-вредители яблони (листовертки, боярышница) и биологическое обоснование мер борьбы с ними в условиях Центральной степи Украины: Автореф. дис… канд. биол. наук. Умань, 1984. 15 с.
  49. Brooks M.E., Kristensen K., van Benthem K.J. et al. glmmTMB: balances speed and flexibility among packages for zero-inflated generalized linear mixed modeling // The R Journal. 2017. V. 9. № 2. P. 378–400.
  50. Schielzeth H. Simple means to improve the interpretability of regression coefficients // Methods Ecol. Evol. 2010. V. 1. № 2. P. 103–113.
  51. Ver Hoef J.M., Boveng P.L. Quasi‐Poisson vs. negative binomial regression: how should we model overdispersed count data? // Ecology. 2007. V. 88. № 11. P. 2766–2772.
  52. Lindén A., Mäntyniemi S. Using the negative binomial distribution to model overdispersion in ecological count data // Ecology. 2011. V. 92. № 7. P. 1414–1421.
  53. Hartig F. DHARMa: Residual Diagnostics for Hierarchical (Multi-Level / Mixed) Regression Models. R package version 0.4.6. 2022. URL: https://CRAN.R-project.org/package=DHARMa
  54. Lenth R.V. Estimated Marginal Means, aka Least-Squares Means. R package version 1.8.8. 2023. URL: https://CRAN.R-project.org/package=emmeans
  55. Fox J., Weisberg S. An R Companion to Applied Regression. 2019. URL: https://socialsciences.mcmaster.ca/jfox/Books/Companion/
  56. R Core Team. R: A language and environment for statistical computing. Vienna: R Foundation for Statistical Computing. 2023. URL: https://www.R-project.org/
  57. Nijhout H.F., Laub E., Grunert L.W. Hormonal control of growth in the wing imaginal disks of Junonia coenia: the relative contributions of insulin and ecdysone // Development. 2018. V. 145. № 6. Art. dev160101.
  58. Шкурихин А.О., Захарова Е.Ю., Ослина Т.С., Солонкин И.А. Изменчивость морфофизиологических признаков самцов и самок Aporia crataegi L. (Lepidoptera: Pieridae) в зависимости от времени вылета имаго // Экология. 2018. № 4. С. 325–330. [Shkurikhin A.O., Zakharova E.Y., Oslina T.S., Solonkin I.A. Variation in morphophysiological traits of male and female Aporia crataegi L. (Lepidoptera: Pieridae) depending on the timing of adult emergence // Russ. J. of Ecology. 2018. V. 49. № 4. P. 356–361]. doi: 10.1134/S1067413618040124
  59. Arendt J.D. Adaptive intrinsic growth rates: an integration across taxa // Quart. Rev. Biol. 1997. V. 72. № 2. P. 149–177.
  60. De Block M., Campero M., Stoks R. Developmental costs of rapid growth in a damselfly // Ecol. Entomol. 2008. V. 33. № 2. P. 313–318.
  61. Yata O. Comparative morphology of the pupal forewing tracheation in some Japanese species of the family Pieridae (Lepidoptera) // Kontyû. 1981. V. 49. № 2. P. 245–257.
  62. Fischer K., Karl I. Exploring plastic and genetic responses to temperature variation using copper butterflies // Clim. Res. 2010. V. 43. № 1/2. P. 17–30.
  63. Gibbs M., Wiklund C., Van Dyck H. Temperature, rainfall and butterfly morphology: does life history theory match the observed pattern? // Ecography. 2011. V. 34. № 2. P. 336–344.
  64. Wilson R.J., Brooks S.J., Fenberg P.B. The influence of ecological and life history factors on ectothermic temperature–size responses: Analysis of three Lycaenidae butterflies (Lepidoptera) // Ecol. Evol. 2019. V. 9. № 18. P. 10305–10316.
  65. Whitman D.W., Agrawal A.A. What is phenotypic plasticity and why is it important // Phenotypic plasticity of insects: mechanisms and consequences / Eds. Whitman D.W., Ananthakrishnan T. N. Enfield: Science Publ., 2009. P. 1–63.
  66. Stearns S.C., Kaiser M., Kawecki T.J. The differential genetic and environmental canalization of fitness components in Drosophila melanogaster // J. Evolution. Biol. 1995. V. 8. № 5. P. 539–557.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Схема расстановки меток и поиска нарушений жилкования на крыльях боярышницы. Черными точками обозначены границы анализируемых жилок, красными крестиками – места расстановки меток, арабскими цифрами – номера ячеек крыла. Прерывистыми линиями выделены жилки, исключенные из анализа. Строчными буквами обозначены отдельные участки жилок: a – радиальный ствол (R stem); b – дистальная часть радиального ствола (R1–М1+R(4+5)); c – жилка M2–М1+R(4+5); d – жилка М1+R(4+5); e – жилка R(4+5); f – кубитальный ствол (Cu stem); g – дистальная часть кубитального ствола (Cu1–M3).

Скачать (196KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Основные типы нарушения жилкования крыльев боярышницы: а–в – дополнительные разветвления жилок (тип I): а – дополнительная ветвь направлена к переднему краю крыла, б – дополнительная ветвь направлена к заднему краю крыла, в – обе ветви разветвления развиты одинаково, среди них нельзя выделить основную и дополнительную; г – дополнительные жилки, расположенные внутри ячеек крыла (тип II); д – случаи редукции присутствующих в норме жилок (тип III); е – слияние присутствующих в норме жилок (тип IV). Прямоугольники указывают на местоположение соответствующих нарушений жилкования.

Скачать (1MB)
Метаданные
4. Рис. 3. Нарушения жилкования крыльев боярышницы, связанные с неполным срастанием медиальной жилки М1 и радиальной R(4+5) (тип V): а – жилкование крыльев белянок на стадии куколки [61]: жилка M1 (выделена красным) не срощена с жилкой R(4+5) и отходит от медиального ствола; б – нормальное жилкование имаго боярышницы: жилки M1 и R(4+5) образуют единую жилку M1+R(4+5) (ее границы обозначены черными точками); в–д – схематичные изображения нарушений жилкования, связанных с неполным срастанием жилок M1 и R(4+5); е–з – примеры соответствующих нарушений жилкования.

Скачать (630KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Встречаемость нарушений жилкования крыльев боярышницы в зависимости от площади переднего крыла (а), температуры воздуха (б) и количества осадков (в) во время развития преимагинальных стадий весной. На двух нижних графиках размер кругов пропорционален доле особей с данным количеством нарушений жилкования в выборке за год. Самцы обозначены синим цветом, самки – красным.

Скачать (296KB)
Метаданные
6. Рис. 5. Регрессионные коэффициенты (± 95%-ные доверительные интервалы), характеризующие влияние площади переднего крыла (а), температуры воздуха (б) и количества осадков (в) во время постдиапаузного развития боярышницы на встречаемость отдельных вариантов нарушений жилкования крыльев. Названия вариантов нарушений жилкования: F – переднее крыло, H – заднее; номера ячеек и названия жилок приведены в соответствии с рис. 1. Римскими цифрами (I–V) обозначен тип нарушения жилкования, арабскими (1–3) – подтип. Самцы обозначены синим, самки – красным; * – регрессионные коэффициенты значимо (p < 0.05) отличаются от нуля с учетом поправки Бенджамина–Хохберга.

Скачать (298KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024