Модуляция адгезии и миграции клеток NIH/3T3 в коллагеновых материалах производными таксифолина

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Одной из актуальных задач тканевой инженерии является разработка стабильных нетоксичных материалов, поддерживающих миграцию клеток в процессе регенерации ткани. Данное исследование направлено на получение новых гелевых материалов на основе коллагена и производных таксифолина, пентаглутарата таксифолина и конъюгата таксифолина с глиоксалевой кислотой и изучение их свойств. В работе было показано, что увеличение доли полифенолов в геле приводит к уменьшению скорости деградации материала. Полученные материалы не оказывают негативного влияния на жизнеспособность фибробластов мыши линии NIH/3T3. Клетки прикрепляются к поверхности материалов и распластываются на поверхности материала, содержащего пентаглутарат таксифолина. Было также установлено, что фибробласты мигрируют через полученные материалы. Увеличение доли конъюгата таксифолина с глиоксалевой кислотой в материале приводит к ингибированию миграции через материал, тогда как увеличение доли пентаглутарата таксифолина в материале, напротив, приводит к значительному увеличению миграции клеток через него. Полученные результаты указывают на возможность модуляции адгезии и миграции клеток в биоматериалах путем включения различных производных таксифолина в их состав. Таким образом, материалы, полученные на основе коллагена и производных таксифолина, могут представлять интерес для регенеративной медицины.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

Ю. В. Шаталин

Институт теоретической и экспериментальной биофизики РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: shubinavictoria@yandex.ru
Россия, 142290, Пущино, Московская обл.

М. И. Кобякова

Институт теоретической и экспериментальной биофизики РАН; Институт клинической и экспериментальной лимфологии – филиал ФИЦ ИЦиГ СО РАН

Email: shubinavictoria@yandex.ru
Россия, 142290, Пущино, Московская обл.; 630060, Новосибирск

В. С. Шубина

Институт теоретической и экспериментальной биофизики РАН

Email: shubinavictoria@yandex.ru
Россия, 142290, Пущино, Московская обл.

Список литературы

  1. WHO Burns Available online: https://www.who.int/ru/news-room/fact-sheets/detail/burns
  2. Shi C., Wang C., Liu H., Li Q., Li R., Zhang Y., Liu Y., Shao Y., Wang J. 2020. Selection of appropriate wound dressing for various wounds. Front. Bioeng. Biotechnol. 8, 182. https://doi.org/10.3389/fbioe.2020.00182
  3. Rowan M. P., Cancio L.C., Elster E.A., Burmeister D.M., Rose L.F., Natesan S., Chan R.K., Christy R.J., Chung K.K. 2015. Burn wound healing and treatment: review and advancements. Crit Care. 19, 243. https://doi.org/10.1186/s13054–015–0961–2
  4. Chattopadhyay S., Raines R.T. 2014. Collagen‐based biomaterials for wound healing. Biopolymers. 101 (8), 821–833. https://doi.org/10.1002/bip.22486
  5. Ермолов А. С., Смирнов С.В., Карасев Н.А., Курилин Б.Л., Кислухина Е.В., Киселевская-Бабинина И.В., Васильев В.А. 2016. Анализ основных показателей работы Московского городского ожогового центра после модернизации. Журнал им. Н.В. Склифосовского «Неотложная медицинская помощь». (1), 60–62.
  6. Fleck C. A., Simman R. 2010. Modern collagen wound dressings: Function and purpose. J. Am. Coll. Certif. Wound Spec. 2 (3), 50–54. https://doi.org/10.1016/j.jcws.2010.12.003
  7. Liu R., Dai L., Si C., Zeng Z. 2018. Antibacterial and hemostatic hydrogel via nanocomposite from cellulose nanofibers. Carbohydr. Polym. 195, 63–70. https://doi.org/10.1016/j.carbpol.2018.04.085
  8. Adhirajan N., Shanmugasundaram N., Shanmuganathan S., Babu M. 2010. Collagen-based wound dressing for doxycycline delivery: In-vivo evaluation in an infected excisional wound model in rats. J. Pharm. Pharmacol. 61 (12), 1617–1623. https://doi.org/10.1211/jpp.61.12.0005
  9. Jana P., Mitra T., Selvaraj T.K.R., Gnanamani A., Kundu P.P. 2016. Preparation of guar gum scaffold film grafted with ethylenediamine and fish scale collagen, cross-linked with ceftazidime for wound healing application. Carbohydr. Polym. 153, 573–581. https://doi.org/10.1016/j.carbpol.2016.07.053
  10. Simões D., Miguel S.P., Ribeiro M.P., Coutinho P., Mendonça A.G., Correia I.J. 2018. Recent advances on antimicrobial wound dressing: A review. Eur. J. Pharm. Biopharm. 127, 130–141. https://doi.org/10.1016/j.ejpb.2018.02.022
  11. Gomathi K., Gopinath D., Rafiuddin Ahmed M., Jayakumar R. 2003. Quercetin incorporated collagen matrices for dermal wound healing processes in rat. Biomaterials. 24 (16), 2767–2772. https://doi.org/10.1016/S0142–9612(03)00059–0
  12. Gopinath D., Ahmed M.R., Gomathi K., Chitra K., Sehgal P.K., Jayakumar R. 2004. Dermal wound healing processes with curcumin incorporated collagen films. Biomaterials. 25 (10), 1911–1917. https://doi.org/10.1016/S0142–9612(03)00625–2
  13. Kim H., Kawazoe T., Han D.-W., Matsumara K., Suzuki S., Tsutsumi S., Hyon S.-H. 2008. Enhanced wound healing by an epigallocatechin gallate-incorporated collagen sponge in diabetic mice: Wound healing by EGCG-incorporated collagen sponge. Wound Repair Regen. 16 (5), 714–720. https://doi.org/10.1111/j.1524–475X.2008.00422.x
  14. Chak V., Kumar D., Visht S. 2013. A review on collagen based drug delivery systems. Int. J. Pharm. Teach. Pract. 4 (4), 811–820.
  15. Hwang J., Sullivan M.O., Kiick K.L. 2020. Targeted drug delivery via the use of ECM-mimetic materials. Front. Bioeng. Biotechnol. 8, 69. https://doi.org/10.3389/fbioe.2020.00069
  16. Terzopoulou Z., Michopoulou A., Palamidi A., Koliakou E., Bikiaris D. 2020. Preparation and evaluation of collagen-based patches as curcumin carriers. Polymers. 12 (10), 2393. https://doi.org/10.3390/polym12102393
  17. Oryan A., Kamali A., Moshiri A., Baharvand H., Daemi H. 2018. Chemical crosslinking of biopolymeric scaffolds: Current knowledge and future directions of crosslinked engineered bone scaffolds. Int. J. Biol. Macromol. 107 (Pt A), 678–688. https://doi.org/10.1016/j.ijbiomac.2017.08.184
  18. Gu L., Shan T., Ma Y., Tay F.R., Niu L. 2019. Novel biomedical applications of crosslinked collagen. Trends Biotechnol. 37 (5), 464–491. https://doi.org/10.1016/j.tibtech.2018.10.007
  19. Choi Y., Kim H.-J., Min K.-S. 2016. Effects of proanthocyanidin, a crosslinking agent, on physical and biological properties of collagen hydrogel scaffold. Restor. Dent. Endod. 41 (4), 296–303. https://doi.org/10.5395/rde.2016.41.4.296
  20. Gough J. E., Scotchford C.A., Downes S. 2002. Cytotoxicity of glutaraldehyde crosslinked collagen/poly(vinyl alcohol) films by the mechanism of apoptosis. J. Biomed. Mater. Res. 61 (1), 121–130. https://doi.org/10.1002/jbm.10145
  21. Reddy N., Reddy R., Jiang Q. 2015. Crosslinking biopolymers for biomedical applications. Trends Biotechnol. 33 (6), 362–369. https://doi.org/10.1016/j.tibtech.2015.03.008
  22. Wang X., Ma B., Chang J. 2015. Preparation of decellularized vascular matrix by co-crosslinking of procyanidins and glutaraldehyde. Biomed. Mater. Eng. 26 (1–2), 19–30. https://doi.org/10.3233/BME-151548
  23. Huang G. P., Shanmugasundaram S., Masih P., Pandya D., Amara S., Collins G., Arinzeh T.L. 2015. An investigation of common crosslinking agents on the stability of electrospun collagen scaffolds: An investigation of common crosslinking agents. J. Biomed. Mater. Res. A. 103 (2), 762–771. https://doi.org/10.1002/jbm.a.35222
  24. Bax D. V., Davidenko N., Gullberg D., Hamaia S.W., Farndale R.W., Best S.M., Cameron R.E. 2017. Fundamental insight into the effect of carbodiimide crosslinking on cellular recognition of collagen-based scaffolds. Acta Biomater. 49, 218–234. https://doi.org/10.1016/j.actbio.2016.11.059
  25. Shavandi A., Bekhit A.E.-D.A., Saeedi P., Izadifar Z., Bekhit A.A., Khademhosseini A. 2018. Polyphenol uses in biomaterials engineering. Biomaterials. 167, 91–106. https://doi.org/10.1016/j.biomaterials.2018.03.018
  26. Manjari M. S., Aaron K.P., Muralidharan C., Rose C. 2020. Highly biocompatible novel polyphenol cross-linked collagen scaffold for potential tissue engineering applications. React. Funct. Polym. 153, 104630. https://doi.org/10.1016/j.reactfunctpolym.2020.104630
  27. Zhang X., Li Z., Yang P., Duan G., Liu X., Gu Z., Li Y. 2021. Polyphenol scaffolds in tissue engineering. Mater. Horiz. 8, 145–167. https://doi.org/10.1039/D0MH01317J
  28. Kaczmarek B. 2020. Tannic acid with antiviral and antibacterial activity as a promising component of biomaterials — A minireview. Materials. 13 (14), 3224. https://doi.org/10.3390/ma13143224
  29. Kaczmarek B., Mazur O. 2020. Collagen-based materials modified by phenolic acids — A review. Materials. 13 (16), 3641. https://doi.org/10.3390/ma13163641
  30. Schlebusch H., Kern D. 1972. Stabilization of collagen by polyphenols. Angiologica. 9 (3–6), 248–252. https://doi.org/10.1159/000157937
  31. Тараховский Ю. С., Селезнева И.И., Васильева Н.А., Егорочкин М.А., Ким Ю.А. 2007. Ускорение фибриллообразования и температурная стабилизация фибрилл коллагена в присутствии таксифолина (дигидрокверцетина). Бюлл. эксперим. биол. и мед. 144 (12), 640–643. https://doi.org/10.1007/s10517–007–0433-z
  32. Madhan B., Subramanian V., Rao J.R., Nair B.U., Ramasami T. 2005. Stabilization of collagen using plant polyphenol: role of catechin. Int. J. Biol. Macromol. 37 (1–2), 47–53. https://doi.org/10.1016/j.ijbiomac.2005.08.005
  33. Han B., Jaurequi J., Tang B.W., Nimni M.E. 2003. Proanthocyanidin: A natural crosslinking reagent for stabilizing collagen matrices. J. Biomed. Mater. Res. 65A (1), 118–124. https://doi.org/10.1002/jbm.a.10460
  34. Greco K. V., Francis L., Huang H., Ploeg R., Boccaccini A.R., Ansari T. 2018. Is quercetin an alternative natural crosslinking agent to genipin for long‐term dermal scaffolds implantation? J. Tissue Eng. Regen. Med. 12 (3), e1716-e1724. https://doi.org/10.1002/term.2338
  35. He L., Mu C., Shi J., Zhang Q., Shi B., Lin W. 2011. Modification of collagen with a natural cross-linker, procyanidin. Int. J. Biol. Macromol. 48 (2), 354–359, https://doi.org/10.1016/j.ijbiomac.2010.12.012
  36. Pinheiro A., Cooley A., Liao J., Prabhu R., Elder S. 2016. Comparison of natural crosslinking agents for the stabilization of xenogenic articular cartilage. J. Orthop. Res. 34 (6), 1037–1046. https://doi.org/10.1002/jor.23121
  37. Scialla S., Gullotta F., Izzo D., Palazzo B., Scalera F., Martin I., Sannino A., Gervaso F. 2022. Genipin‐crosslinked collagen scaffolds inducing chondrogenesis: A mechanical and biological characterization. J. Biomed. Mater. Res. A. 110 (7), 1372–1385. https://doi.org/10.1002/jbm.a.37379
  38. Du A., Liu D., Zhang W., Wang X., Chen S. 2022. Genipin-crosslinked decellularized scaffold induces regeneration of defective rat kidneys. J. Biomater. Appl. 37 (3), 415–428. https://doi.org/10.1177/08853282221104287
  39. Isali I., Mclellan P., Wong T.R., Cingireddi S., Jain M., Anderson J.M., Hijaz A., Akkus O. 2022. In vivo delivery of M0, M1, and M2 macrophage subtypes via genipin-crosslinked collagen biotextile. Tissue Eng. Part A. 28 (15–16), 672–684. https://doi.org/10.1089/ten.TEA.2021.0203
  40. Нащекина Ю. А., Луконина О.А., Михайлова Н.А. 2020. Химические сшивающие агенты для коллагена: механизмы взаимодействия и перспективность применения в регенеративной медицине. Цитология. 62 (7), 459–472. https://doi.org/10.31857/S0041377120070044
  41. Chen C., Yang H., Yang X., Ma Q. 2022. Tannic acid: A crosslinker leading to versatile functional polymeric networks: A review. RSC Adv. 12 (13), 7689–7711, https://doi.org/10.1039/D1RA07657D
  42. Shevelev A. B., La Porta N., Isakova E.P., Martens S., Biryukova Y.K., Belous A.S., Sivokhin D.A., Trubnikova E.V., Zylkova M.V., Belyakova A.V., Smirnova M.S., Deryabina Yu.I. 2020. In vivo antimicrobial and wound-healing activity of resveratrol, dihydroquercetin, and dihydromyricetin against Staphylococcus aureus, Pseudomonas aeruginosa, and Candida albicans. Pathogens. 9 (4), 296. https://doi.org/10.3390/pathogens9040296
  43. Carvalho M. T.B., Araújo-Filho H.G., Barreto A.S., Quintans-Júnior L.J., Quintans J.S.S., Barreto R.S.S. 2021. Wound healing properties of flavonoids: A systematic review highlighting the mechanisms of action. Phytomedicine. 90, 153636. https://doi.org/10.1016/j.phymed.2021.153636
  44. Nguyen V.-L., Truong C.-T., Nguyen B.C.Q., Vo T.-N.V., Dao T.-T., Nguyen V.-D., Trinh D.-T.T., Huynh H.K., Bui C.-B. 2017. Anti-inflammatory and wound healing activities of calophyllolide isolated from Calophyllum inophyllum Linn. PLoS One. 12 (10), e0185674. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0185674
  45. Bhaskar Rao A., Ernala P., Deepthi Seelam S., Vennapusa H., Sistla R., Kuncha M., Surekha Mullapudi V., Rao Yerramilli S. 2015. Wound healing: A new perspective on glucosylated tetrahydrocurcumin. Drug Des. Devel. Ther. 9, 3579–3588. https://doi.org/10.2147/DDDT.S85041
  46. Yeh C.-J., Chen C.-C., Leu Y.-L., Lin M.-W., Chiu M.-M., Wang S.-H. 2017. The effects of artocarpin on wound healing: In vitro and in vivo studies. Sci. Rep. 7, 15599. https://doi.org/10.1038/s41598–017–15876–7
  47. Шубина В. С., Шаталин Ю.В. 2012. Влияние липосомных препаратов на основе комплексов таксифолина с металлами переменной валентности на регенерацию кожи при химическом ожоге. Цитология. 54 (3), 251–260.
  48. Ang L., Darwis Y., Koh R., Gah Leong K., Yew M., Por L., Yam M. 2019. Wound healing property of curcuminoids as a microcapsule-incorporated cream. Pharmaceutics. 11 (5), 205. https://doi.org/10.3390/pharmaceutics11050205
  49. Шубина В. С., Шаталин Ю.В. 2012. Регенерация кожи после химического ожога в присутствии препаратов на основе производных таксифолина. Клеточные технологии в биологии и медицине. 3, 160–166.
  50. Shubina V.S., Shatalin Y.V. 2017. Antioxidant and iron-chelating properties of taxifolin and its condensation product with glyoxylic acid. J. Food Sci. Technol. 54 (6), 1467–1475. https://doi.org/10.1007/s13197–017–2573–0
  51. Shubina V. S., Kozina V.I., Shatalin Yu.V. 2021. Comparison of antioxidant properties of a conjugate of taxifolin with glyoxylic acid and selected flavonoids. Antioxidants (Basel). 10 (8), 1262. https://doi.org/10.3390/antiox10081262
  52. Шаталин Ю. В., Шубина В.С. 2015. Материал на основе коллагена и таксифолина. Биофизика. 60 (3), 583–588.
  53. Шаталин Ю. В., Шубина В.С. 2019. Железосвязывающая и железовосстанавливающая способность материала, полученного на основе коллагена и таксифолина (дигидрокверцетина), в физиологических и патофизиологических условиях. Хим.-фарм. журн. 53 (2), 52–56. https://doi.org/10.30906/0023–1134–2019–53–2–52–56
  54. Davidenko N., Hamaia S., Bax D.V., Malcor J.-D., Schuster C.F., Gullberg D., Farndale R.W., Best S.M., Cameron R.E. 2017. Selecting the correct cellular model for assessing of the biological response of collagen-based biomaterials. Acta Biomater. 65, 88–101. https://doi.org/10.1016/j.actbio.2017.10.035
  55. Majid Q. A., Fricker A.T.R., Gregory D.A., Davidenko N., Cruz O.H., Jabbour R.J., Owen T.J., Basnett P., Lukasiewicz B., Stevens M., Best S., Cameron R., Sinha S., Harding S.E., Roy I. 2020. Natural biomaterials for cardiac tissue engineering: A highly biocompatible solution. Front Cardiovasc Med. 7, 554597. https://doi.org/10.3389/fcvm.2020.554597

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
2. Рис. 1. Полифенолы, используемые для стабилизации коллагена. DfTf — конъюгат таксифолина с глиоксалевой кислотой, TfG5 — пентаглутарат таксифолина.

Скачать (311KB)
3. Рис. 2. Характеристика гелевых материалов. а, б — Деградация гелевых материалов, полученных на основе коллагена и полифенолов. в, г — Динамика высвобождения полифенолов из гелевых материалов.

Скачать (327KB)
4. Рис. 3. Миграция фибробластов NIH 3T3 через гелевые материалы. За 100% принимали количество клеток, мигрировавших через нативный коллаген. * Достоверные различия по сравнению с контролем (коллаген), p < 0.001.

Скачать (159KB)
5. Рис. 4. Фибробласты NIH 3T3 на поверхности гелевых материалов после инкубации в течение 24 ч. а — Контроль. Клетки высевали на поверхность коллагеновой матрицы, не содержащей полифенол. В процессе инкубации коллагеновая матрица деградировала, и фибробласты прикрепились к поверхности чашки. б–г — Клетки на поверхности гелевого материала, содержащего 2.5% DfTf (б), 2.5% TfG5 (в), 2.5% TfG5 при большем увеличении (г). Ядра клеток окрашены Hoechst 33342 (синий канал) и пропидий иодидом (красный канал) для выявления мертвых клеток. Цитоплазма живых клеток окрашена кальцеином-AM (зеленый канал). Масштабный отрезок 50 мкм.


© Российская академия наук, 2024